Los más recientes descubrimientos apuntan a que las islas han estado frecuentadas desde hace cerca de 8.000 años por pueblos norteamericanos como los Beothuks y los Paleo Eskimo.
Llamadas de Las Once Mil Vírgenes por el navegante portugués João Alvares Fagundes en 1520, y más tarde "Islas Verdes" por los hermanos Corte Real, fue el explorador francés Jacques Cartier el primero en llamarlas Saint-Pierre, en 1536.
Asentamiento comenzado a ser frecuentado por balleneros vascos de manera estacional durante la temporada de pesca, los primeros vestigios de presencia vasca datan de 1517. A lo largo del siglo XVI se fueron estableciendo de forma permanente contingentes principalmente de San Juan de Luz y Ziburu, así como también normandos y bretones.
El capitán Juanes de Liçaurdi estableció por encargo del armador de San Juan de Luz Adam de Chibau, una estación pesquera en el sur de las islas entre 1602 y 1611. A mediados del siglo XVII la colonización francesa era estable, destacando los establecimientos para la pesca de bacalao de colonos de Saint-Malo.
A principios del siglo XVIII, a causa de la competencia pesquera con los ingleses y la ratificación del Tratado de Utrecht, la colonia francesa fue obligada a abandonar las islas y los británicos tomaron posesión de ellas desde 1713 hasta 1763. En virtud del Tratado de París (1763), fue cedido a Inglaterra todo el territorio de Nueva Francia, salvo Saint-Pierre y Miquelon, regresando los colonos. Refugio de los acadianos deportados de Nueva Escocia en el marco del apoyo francés a la guerra de Independencia norteamericana, las fuerzas británicas atacaron las islas en 1778, y deportaron a la población. En 1816 fueron las islas devueltas definitivamente a Francia.
La pesca, en declive paulatino a lo largo del siglo XIX, fue revitalizada por una nueva e importante oleada de población vasca, pescadores, carreteros y granjeros, provenientes principalmente de cinco polos: Ghétary-Bidart, San Juan de Luz/Ciboure, Urrugne, Hendaya y Saint-Pée. Y, en menor medida, de Saint-Etienne de Baïgorry, Irun y Hondarribia.
Con la ocupación de Francia en 1940 el gobernador se mantuvo leal a Vichy, siendo foco de tensiones con Canadá, que pensó en invadirla, y con Estados Unidos. En diciembre de 1941, una flotilla de la Francia Libre tomó el control de las islas sin resistencia. Fueron declaradas Territorio de ultramar en 1945, y Departamento de ultramar en 1976. Este estatus fue modificado el 11 de junio de 1985 y las islas se convirtieron en una Colectividad Territorial, estatus especial que sólo comparte con las islas de Wallis y Futuna en el océano Pacífico.