Tras tres años sin competición oficial, el Athletic debe reconstruir su equipo desde cero. Aún así consigue acabar la Liga en un meritorio tercer puesto. Aquella temporada debutan en el Athletic, entre otros, Panizo y Zarra, que posteriormente se convirtieron en dos mitos dentro de la historia del Athletic. Estos años fueron de transición. Se estaba gestando un gran equipo.
El 1 de febrero de 1941 una orden gubernamental prohibe todo tipo de denominaciones en alguna lengua que no fuera el castellano y el Athletic debe cambiar su nombre por el del Atlético de Bilbao.
Es en la temporada 42/43 cuando el Athletic vuelve por sus fueros y consigue de nuevo un doblete, que en el caso del título de Liga, le da derecho a quedárselo en propiedad, por haberlo ganado en cinco ocasiones alternas. El Athletic se proclamó campeón de Copa cuatro veces hasta el año 1950.
En 1950 se produce otro hecho importante en la historia del club rojiblanco. Cambia la sede y de Hurtado Amézaga se pasa a Bertendona. En el verano de este año, en 1950, se disputa el Mundial de Brasil, y Zarra se convierte en héroe nacional, al conseguir el gol que derrota a Inglaterra en Maracaná.
Pero la década de los cincuenta no empieza del todo bien para el Athletic. No consigue títulos y se suceden cambios de entrenador continuamente, hasta que es fichado el entrenador checo Ferdinand Daucik y empieza una época de triunfos. Vuelve a llevarse el título de Copa en 1955 y en 1956 se alza con el doblete. Así, en 1957, se produce el debut del Athletic en un torneo europeo, ya que como campeón de Liga representó al fútbol español en la Copa de Europa. El Athletic elimina al Oporto y al Honved de Budapest. En tercera ronda el rival es el Manchester United. En el partido de ida, jugado bajo una intensa nevada, el Athletic gana al campeón inglés por 5-3. En la vuelta cae derrotado por 3-0 y es eliminado.
En la temporada 57/58 el club vizcaíno se lleva otro título de Copa. Esta vez el derrotado en la final es el Real Madrid de Alfredo Di Stéfano, que es el Campeón de Europa. El Athletic gana por 2-0 en el mismísimo Santiago Bernabéu. Es el último triunfo de 'Piru' Gainza como jugador, que se retira al año siguiente.
El Athletic sigue con su andadura, siempre en Primera División, pero empieza a sufrir el acoso de otros clubs, que llegaban a Bilbao para llevarse a las grandes estrellas del equipo, como sucedió con Jesús Garay, que fue fichado por el Barcelona por cinco millones y medio de pesetas, dinero con el que se construyó la Tribuna Norte, a la que algunos llamaron desde entonces, Tribuna Jesús Garay.
Es en la temporada 64/65 cuando el Athletic vuelve a Europa, en este caso participando en la Copa de Ferias, en la que llega a semifinales, donde cae ante el Ferencvaros húngaro.
Los años 60 fueron improductivos a la hora de conseguir títulos, aunque el club rojiblanco llega a la final de Copa en dos ocasiones, 1966 y 1967, en las que pierde ante Zaragoza y Valencia, respectivamente. Es en 1969 cuando alcanza una nueva final, ante el Elche, en la que se impone por 1-0. Tras este triunfo copero el Athletic vuelve un poco a sus orígenes, ya que contrata como entrenador un técnico inglés llamado Ronnie Allen, con el que está a punto de ser campeón, aunque al final sólo puede ser subcampeón, al ser superado por el Atlético de Madrid en la última jornada. La relación del entrenador inglés con la prensa no es la mejor y sale del club a mediados de la campaña 69/70.
Tras dos temporadas sin conseguir ningún triunfo, en la temporada 72/73 el Athletic decide contratar al entrenador yugoslavo Milorad Pavic, con el que llega de nuevo a la final de Copa y derrota al Castellón por 2-0. Tras el triunfo copero vuelve a tener dos temporadas irregulares, en las que lo más destacable es el fichaje de Manuel Delgado Meco como preparador físico del equipo, un cargo, por aquel entonces, muy novedoso.