La reina Blanca falleció en mayo de 1441. Su testamento fue muy extraño, ya que sin contravenir los fueros, dejó a Carlos como heredero, como le correspondía por derecho de sangre. Sin embargo, por medio del testamento, Blanca le solicitó que a pesar de que pudiera intitularse como rey de Navarra, no tomase dicho título sin tener el permiso de su padre, el rey consorte Juan II. Y a la postre, esta incoherencia fue uno de los principales detonantes de la guerra civil que iba a enfrentar a los navarros, si bien con carácter intermitente, durante casi 50 años.
Carlos quedó como lugarteniente del reino, siendo el rey Juan II quien llevaba las riendas de la política. En 1443, solo dos años después del fallecimiento de la reina Blanca, Juan contrajo segundas nupcias con Juana Enríquez, hija del almirante de Castilla, lo que supuso otro motivo de enemistad entre padre e hijo y las facciones que apoyaban a cada uno de ellos. Navarra se dividió en dos sectores: beamonteses, partidarios de Carlos, y agramonteses, partidarios del rey Juan II.
Se crearon dos administraciones paralelas en Navarra: una la que llevaba el sector agramontés en nombre de Juan II, asentada en Sangüesa y que dominaba una parte del reino, y una segunda beamontesa que gobernaba en nombre de Carlos, y estaba asentada en Pamplona.
En marzo de 1451 el príncipe Carlos cedió sometiéndose a su padre, sin apenas condiciones. No obstante, los bandos en pugna se hallaban ya inmersos en una guerra que iba más allá de la mera defensa de los derechos de Carlos y Juan II, como lo demuestra el hecho de que se mantuviese el sitio de San Juan de Pie de Puerto, por el sector agramontés, y también el hecho de que los Beaumont no fuesen restituidos en sus cargos. En 1455 se introdujo en la guerra, Gastón de Foix, vizconde de Bearne, casado con la infanta Leonor, a quien Juan le prometió la sucesión en el trono de Navarra (algo que no podía hacer en términos legales) a condición de que trajera a sus tropas bearnesas a Navarra para reducir a los partidarios del príncipe Carlos. El conflicto continuó, y en marzo de 1457 las Cortes beamontesas reunidas en pamplona, proclamaron rey a Carlos.
En enero de 1460 concluyó el conflicto con la firma de la "Concordia de Barcelona", falleciendo el príncipe de Viana un año más tarde. A pesar de su muerte, el conflicto navarro perduró. Aunque Blanca, hermana de Carlos, era la que debía ser la reina de Navarra, Juan II decidió que la heredera debía ser su hija menor, Leonor. En 1464 parecía que el conflicto concluía, tras el fallecimiento de Blanca, supuestamente envenenada.
Los beamonteses se acogieron al perdón concedido por Leonor y su marido Gastón de Foix, cerrando filas en torno a la infanta y su marido bearnés, convertidos ahora en lugartenientes de Navarra.
Poco tiempo después llegó la confrontación entre Leonor y su padre, debido a los dispares proyectos políticos de ambos, por lo que la política "navarrista" de Leonor chocaba a menudo con la "aragonesista" de su padre, rey de Aragón. El momento de mayor tensión llegó en 1469, por lo que Juan II quitó la lugartenencia de Navarra a Leonor y su marido, concediéndosela al hijo de éstos, el joven también llamado Gastón. Sin embargo, esta medida no le sirvió de mucho al aragonés, ya que el joven Gastón falleció en Libourne, en noviembre de 1470, a causa de varias heridas sufridas en el transcurso de un torneo, dejando dos hijos, Francisco Febo y Catalina, que tuvo de su matrimonio con Magdalena de Francia, con la que se había casado en el año 1462.
En aquel momento se apreció la línea política de Leonor y su marido, que se coaligaron a varios nobles del sur de Francia con la intención de obtener una cada vez mayor independencia política respecto del rey galo. En lo referente a Navarra, el proyecto era el mismo, querían sacudir de Navarra la mala gestión política realizada por Juan II que había sumido al reino en una severa crisis. Si bien, la princesa Leonor y Gastón de Foix buscaron ampliar su control sobre Navarra, también desearon ampliar su patrimonio en Castilla y Aragón. Con tal objeto, presionaron a Juan II para que fuesen cumplidas las promesas realizadas por éste en el momento de su matrimonio con la reina Blanca de Navarra, relativas a la entrega de la dote aportada por Juan en el matrimonio, es decir: el Infantazgo, las villas de Medina del Campo, Olmedo, Peñafiel y Cuéllar (ubicados en el reino de Castilla), así como del ducado de Gandía, el condado de Ribagorza, las villas de Montblanc y Balaguer, sitos en la Corona de Aragón. A pesar de no alcanzar ningún éxito, estas reivindicaciones, fueron "heredadas" por los reyes navarros posteriores, Juan III y Catalina I, que solicitaron en diversas ocasiones a los Reyes Católicos, la entrega de dichas localidades.
En mayo de 1471 Leonor alcanzó un acuerdo con su padre, por el que Juan II era ratificado como rey, y la princesa y su marido, Gastón de Foix, quedaron como gobernadores irrevocables del reino. El acuerdo no fue del agrado del sector beamontés, por lo que Luis de Beaumont, conde de Lerín, reinició el conflicto civil en Navarra. Leonor temió que la guerra se entremezclara con las facciones castellanas desgarradas por la sucesión de Enrique IV. Los gobernadores lograron reunir un ejército en Bearne, que sería llevado a la Alta Navarra. Sin embargo, el esfuerzo bélico y monetario que realizaron no se tradujo finalmente en la obtención del fin perseguido, ya que Gastón IV, falleció en marzo de 1472 en la colegiata de Roncesvalles, y su ejército fue disuelto.
La situación interna de Navarra se complicó, al seguir apoyando Juan II a los agramonteses, y mantener los beamonteses un gobierno paralelo al que tenía la princesa Leonor, gobernadora y lugarteniente del reino. Por otra parte, Fernando el Católico se convertía en rey consorte de Castilla, desde donde podría seguir con la política intervencionista de su padre en asuntos afectantes a Navarra. De este modo, Leonor y Fernando el Católico, negociaron un acuerdo en Tudela, en octubre de 1476, por el que Fernando se garantizase el reino como protectorado, por lo que la princesa Leonor se negó a ratificarlo.