Au cours de cette première étape, l'université d'Oñati était une université de la Renaissance comme les autres, mais sans participation de l'État. Pendant la construction de l'édifice, un peu à la sauvette (1543) - pour éviter la jalousie des autres universités et sur les instructions de Mercado - les cours ont commencé dans la Casa de Hernani, en tant que bureau d'un professeur privé.
Le cours s'ouvrit en 1545 sous le rectorat du bachelier Pedro de Gorostarrazu et l'enseignement des bacheliers Lope de Burunsano et Gregorio de Mendizabal. Les cours étaient dispensés dans les facultés de théologie, d'institution, de canons, de droit et d'arts, selon le modèle du Colegio de San Bartolomé à Salamanque. Plus tard, on y ajouta la médecine, qui produisit un grand nombre de diplômés qui exercèrent dans le pays, et qui fut supprimée sur ordre du visiteur, le Dr Juárez, en 1569.
Le fondateur mourut à Valladolid en 1548, avant d'avoir pu laisser sa grande œuvre complètement achevée, mais dans le testament qu'il rédigea à nouveau dans la même ville le 25 janvier de la même année, il confia ce soin à ses exécuteurs testamentaires Miguel Muñoz, évêque de Cuenca et président de la Chancillería, et aux diplômés Mercado de Peñalosa et Sancho López de Otalora. À cette fin, ils furent chargés de rédiger un volume de constitutions plus propices à une meilleure direction du Collège, en s'inspirant de celles des collèges de San Bartolomé de Salamanque et de Santa Cruz de Valladolid. L'année suivante, le Collège présenta les bulles pontificales de son érection au Conseil royal, et bien que cette cour suprême autorisa leur utilisation, ce fut avec la restriction qu'elles n'avaient aucun effet en termes de juridiction séculière, et que pour tout le reste, elles devaient être gouvernées comme dans les universités de Cuenca, de Séville et de Tolède. Les testamentaires de Mercado, remplissant de leur côté la commission de ce dernier, ordonnèrent en 1552 un corps de quatre-vingt-sept constitutions qui régissaient non seulement le Collège, mais aussi l'Université qui y était incorporée, et ils les envoyèrent au recteur et aux collégiens pour qu'ils les observent ponctuellement, comme ils l'avaient promis sous la foi du serment. Ces constitutions ont été réformées en 1569 par le docteur Hernado Juárez de Toledo, du Conseil royal, mandaté à cet effet par le roi, en tant que patron du collège. Dans le même ordre, elles ont été retouchées en 1571 par le Conseil royal et en 1589 par Diego Arellano Zapata, chanoine doctorant de la Sainte Église de Coria. En 1590, les statuts ont été compilés et réformés.
L'étudiant universitaire était soumis à un règlement quasi monastique, sauf s'il vivait à l'extérieur, dans des auberges spéciales, sous étroite surveillance. Malgré ces descriptions, il y avait néanmoins des étudiants avec des noms de famille bruyants, et il y avait des altercations et des troubles connus, typiques de la condition juvénile des étudiants collégiaux. L'historien Garibay y Zamalloa s'est distingué pendant cette période. Au cours de ces années, l'école comptait trois cents étudiants, chiffre qui tomba à 200 au milieu du XVIIe siècle. Le nombre de chaires a également été réduit : en 1606, il y avait trois chaires de théologie et quatre chaires de jurisprudence. Au milieu du siècle, les chaires de théologie et d'arts sont également supprimées. Dans le deuxième tiers de ce siècle, l'institution du Colegio Menor de San Esteban dans l'Université, avec 4 chaires à la charge de chaque jésuite, qui dura jusqu'en 1695, contribua au soutien économique de cette Institution, dont la vie fut toujours très précaire. Les relations avec l'Université d'Alcalá, avec laquelle l'admission aux diplômes supérieurs sans examen était pratiquée, étaient particulièrement bonnes.
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